Dispersion larvaire et cycle de vie dans les environnements hydrothermaux profonds : le cas de Rimicaris exoculata et d'espèces proches

Larval dispersal and life cycle in deep-water hydrothermal vents : the case of Rimicaris exoculata and related species

Type Thesis
Date 2016-11-28
Language French, English
Other localization https://tel.archives-ouvertes.fr/tel-01612011/document
Author(s) Hernandez Avila Ivan1, 2
University Université de Bretagne occidentale
Discipline Biologie Marine
Thesis supervisor Marie-Anne Cambon-Bonavita
Thesis co-supervisor Pradillon Florence
Mot-Clé(s) Sources hydrothermales profondes, Cycle de vie, Structure de population, Symbiose, Crevettes Alvinocarididae
French abstract

Les écosystèmes hydrothermaux profonds hébergent des communautés présentant de fortes biomasses, issues de l’activité chimiotrophique des microorganismes, avec de nombreux exemples d’associations symbiotiques entre ces derniers et les organismes de la mégafaune dominante. La connaissance du cycle de vie de ces espèces, y compris de leurs symbiontes, et de la façon dont elles sont capables de disperser et de coloniser de nouveaux sites est incontournable pour la compréhension du fonctionnement des communautés hydrothermales.Dans cette étude, sont présentées de nombreuses avancées portant sur la distribution, la reproduction, la dispersion et le cycle de vie d’une espèce dominante des écosystèmes hydrothermaux de la dorsale Médio-Atlantique, la crevette alvinocarididé Rimicaris exoculata, et des espèces proches. Les outils méthodologiques utilisés incluent la description morphologique de larves, l’étude de la structure de populations et de leur état de reproduction, des approches moléculaires appliquées à l’identification des espèces via la reconstruction phylogénétique, la génétique populationnelle et l’étude de la diversité bactérienne. La plupart des observations et analyses ont été réalisées grâce aux prélèvements de la mission BICOSE qui s’est déroulée de janvier à février 2014 sur la dorsale Médio-Atlantique.L’analyse morphologique détaillée des premiers stades larvaires (zoé I) de quatre espèces d’Alvinocarididae (R.exoculata, Mirocaris fortunata, Nautilocaris saintlaurentae et Alvinocaris muricola), indique une combinaison de traits caractéristiques de cette famille et unique parmi les crevettes Caridés. Le premier stade larvaire lécithotrophe présente vraisemblablement une durée de développement prolongée, avec une transition vers la planctotrophie au cours des stades ultérieurs. La capture de ces larves près du fond suggère par ailleurs une dispersion bathypélagique. L’étude réalisée sur les populations de R. exoculata des champs hydrothermaux de TAG et Snake Pit met en évidence une ségrégation spatiale des sexes et des stades de vie. Les femelles, les sub-adultes et les juvéniles occupent la paroi des fumeurs actifs, tandis que les mâles se retrouvent majoritairement dispersés à la périphérie inactive des sites. L’identification de plusieurs cohortes d’individus, retrouvées au niveau des habitats des deux champs hydrothermaux indique par ailleurs un recrutement discontinu. Enfin, l’observation, pour la première fois, d’un grand nombre de femelles gravides sur les deux champs hydrothermaux, suggère une reproduction saisonnière, avec quelques différences mineures en terme de fécondité entre les populations des deux champs.Les embryons portés par les femelles jusqu’à l’éclosion des larves sont exposés aux fluides hydrothermaux. Nos résultats, encore partiels, d’analyses par clonage d’assemblages bactériens se développant sur les oeufs au cours de cette phase d’incubation indiquent une spécificité qui pourrait être le reflet d’une fonction symbiotique s’établissant à un stade précoce du cycle de vie de la crevette. La similarité de ces assemblages bactériens avec ceux colonisant le céphalothorax des crevettes adultes, suggère un possible rôle de détoxification et/ou de nutrition.Enfin la découverte, sur TAG, d’importantes « nurseries » de post-larves appartenant à R. chacei, espèce cohabitant avec R. exoculata mais relativement peu abondante, pose la question de l’origine de ce recrutement. Cette question s’inscrit également dans le débat taxonomique récurrent des délimitations d’espèces chez les Alvinocaridiés. Ainsi, de récents travaux de génétique suggèrent que R. chacei pourrait être identique à R. hybisae, une espèce des sites hydrothermaux de la Ride des Caïmans, qui paradoxalement, présente une écologie et un développement symbiotique beaucoup plus similaire à celui de R. exoculata que de R. chacei. Nos analyses de génétique populationnelle et une reconstruction phylogénétique réalisée avec plusieurs gènes […]

Keyword(s) Deep-water hydrothermal vents, Life cycle, Population structure, Reproduction, Dispersal, Symbiosis, Speciation
Abstract

Deep-water hydrothermal vent host high-biomass communities based on chemoautotrophy supported by the metabolic activity of free-living and symbiotic bacteria associated to invertebrates, especially megafauna. Knowledge on the mechanisms of dispersal and the life cycle of vent species is essential to our understanding of the vent communities in terms of distribution, structure and temporal variation. In this study, I present some advances regarding the dispersal and life cycle of a dominant species of the Mid-Atlantic Ridge (MAR) vent ecosystems, the alvinocaridid shrimp Rimicaris exoculata, and other related species. The methodological approaches applied include morphological descriptions of larvae, analysis of population biology and reproduction, and molecular genetics for species identification, phylogenetic reconstructions, population genetics and bacterial diversity. Most observations and studies presented here were conducted on samples collected in January-February 2014, during the BICOSE cruise on the MAR.Based on the analysis of Zoea I larvae of four species (R. exoculata, Mirocaris fortunata, Nautilocaris saintlaurentae andAlvinocaris muricola), we conclude that the alvinocaridid first larval stage is lecitotrophic with extended development, allowing large dispersal without external food requirement. A bathypelagical larval dispersal and a shift to a planktotrophic stage during the larval period is proposed. In terms of population biology, collections performed at the TAG and Snake Pit vent fields show variations in the population structure among habitats, according to sex and life stage. Large aggregations of shrimps found close of the vent emission comprise mostly females and young individuals, whereas scattered adults found at the vent periphery were mostly males. Multiple cohorts were found in both vents fields, denoting a discontinuous recruitment. Brooding females were observed in significant numbers close to the vent emission, which contrasts with their constant lack in previous field studies and suggests a seasonal reproduction with a brooding period the winter season. In addition, differences in the reproductive effort were detected between vent fields, including egg number, egg size and proportion of aborted females. The egg surface of R. exoculata is colonized by episymbiotic bacteria. Cloning approaches show that the bacterial assemblages on eggs seem to be specific, suggesting their symbiotic role, and evolve according to the egg development. The bacterial assemblages on eggs and their variation during the embryonic development remind the episymbiotic communities found in the branchial chamber of adults, suggesting similar detoxification or nutrition role. In other Rimicaris species, questions about life cycle, vent connectivity and speciation have been raised recently. Genetic studies suggest that two species with contrasting distribution, morphology and ecology, R. hybisae and R. chacei, are the same species. This question is related also with the source of a massive recruitment of R. chacei found at TAG vent field, despite the low density of adults. Analysis of population genetics and phylogenetic reconstructions with multiple genes show that R. chacei and R. hybisae are separate lineages with recent or undergoing speciation. These species, as R. exoculata and other alvinocaridids, show a genetic population model associated with a migration pool. An extended larval period could contribute to the wide dispersal and high genetic flow between populations. Implications of these findings and perspectives of future research are discussed in terms of additional experiments and field sampling required to characterize the larval period of alvinocaridids, the variations of symbiosis of the different life stages and sexes inhabiting different habitats, the quantitative and functional characterization of the episymbiosis on eggs, and the evolutionary processes associated with the speciation in Rimicaris.

Abstract <p>Las emisiones hidrotermales profundas albergan comunidades de elevada biomasa basadas en quimioautotrof&iacute;a, soportadas por la actividad metab&oacute;lica de bacterias de vida libre y bacterias simbiontes asociadas a invertebrados marinos, especialmente megafauna. El conocimiento de los mecanismos de dispersi&oacute;n y el ciclo de vida de las especies de ambientes hidrotermales es escencial para comprender los procesos ecol&oacute;gicos de ambientes hidrotermales asociados a la distribuci&oacute;n, la estructura comunitaria y la variaci&oacute;n temporal. En este estudio, presento algunos avances relacionados a la dispersi&oacute;n y el ciclo de vida de una especie dominante de los sistemas de emision hidrotermal de la dorsal medioatl&aacute;ntica. La aproximaciones metodol&oacute;gicas aplicadas en este estudio incluyen el estudio de la morfolog&iacute;a larvaria, el an&aacute;lisis de la biologia poblacional y de la reproducci&ocirc;n, as&iacute; como gen&eacute;tica molecular con fines de identificaci&oacute;n, reconstructi&oacute;n filogen&eacute;tica, gen&eacute;tica de poblaciones y an&aacute;lisis de diversidad de bacterias. La mayor&iacute;a de las observaciones y an&aacute;lisis presentados en el presente estudio fueron realizados con muestras colectadas en enero y febrero de 2014 durante el crucero oceanogr&aacute;fico BICOSE en la dorsal medioatl&aacute;ntica (campos TAG y Snake Pit). El an&aacute;lisis morfol&oacute;gico de la larva Zoea I de cuatro especies (R. exoculata, Mirocaris fortunata, Nautilocaris saintlaurentae y Alvinocaris muricola) permite concluir que el primer estadio larvario de la familia Alvinocarididae es lecitotr&ocirc;fico con una duraci&oacute;n del desarrollo extendida, permitiendo la dispersi&oacute;n a grandes distancias sin requerimiento de una fuente externa de nutrici&oacute;n. Se propone para estas especies una dispersi&oacute;n batipel&aacute;gica y un cambio a un estadio planctotr&oacute;fico durante el periodo larvario. En relaci&oacute;n a la biolog&iacute;a poblacional, fue observada una variaci&oacute;n en la estructura poblacional entre h&aacute;bitats en relaci&oacute;n al sexo y el estado de desarrollo.Las agregaciones densas de camarones encontradas cerca de las emisiones hidrotermales est&aacute;n compuestas principales de hembras y juveniles, mientras la mayor&iacute;a de adultos dispersos encontrados en la periferia de las chimeneas fueron machos. Varias cohortes de tallas fueron identificadas en ambas poblaciones, lo cual denota un reclutamiento discontinuo. Una gran cantidad de hembras ov&iacute;geras fueron observadas cerca de la emisi&oacute;n hidrotermal, lo cual contrasta con la casi completa ausencia de hembras ov&iacute;geras en muestreos previos y sugiere una reproducci&oacute;n estacional con incubaci&oacute;n y desove durante el invierno. La superficie de los huevos de R.exoculata est&aacute; colonizada por bacterias episimbiontes. Los an&aacute;lisis de clonaci&oacute;n muestran que los ensambles bacterianos parecen ser espec&iacute;ficos, lo cual sugiere una relaci&oacute;n simbi&oacute;tica. Adem&aacute;s estos ensambles cambian en relaci&oacute;n al desarrollo embrionario. Los ensambles de bacterias observados en los huevos son similares a las comunidades episimbiontes encontradas en la c&aacute;mara branquial de los adultos, sugiriendo la ocurrencia de procesos de detoxificaci&oacute;n o nutrici&oacute;n similares. En otras especies del g&eacute;nero Rimicaris, interrogantes en relaci&oacute;n al ciclo de vida, la conectividad entre sistemas hidrotermales y la especiaci&oacute;n han surgido recientemente. Estudios gen&eacute;ticos sugieren que dos especies alop&aacute;tricas y con diferencias en morfolog&iacute;a y ecolog&iacute;a, R. hybisae y R. chacei representan una especie &uacute;nica. Esta hip&oacute;tesis se encuentra relacionada adem&aacute;s con el origen de un reclutamiento masivo de R. chacei encontrado en el campo TAG, a pesar de la baja densidad de adultos. An&aacute;lisis de gen&eacute;tica poblacional y reconstrucciones filogen&eacute;ticas utilizando varios genes muestran que R. chacei y R. hybisae son linajes separados producto de una especiaci&oacute;n reciente o en proceso. Estas especies, al igual que R. exoculata y otros alvinocar&iacute;didos, muestran patrones de conectividad asociados al modelo de migraci&oacute;n colectiva (migration pool). Implicaciones de estos hallazgos y perspectivas de futuras [&hellip;]</p>
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How to cite 

Hernandez Avila Ivan (2016). Dispersion larvaire et cycle de vie dans les environnements hydrothermaux profonds : le cas de Rimicaris exoculata et d'espèces proches / Larval dispersal and life cycle in deep-water hydrothermal vents : the case of Rimicaris exoculata and related species. PhD Thesis, Université de Bretagne occidentale. https://archimer.ifremer.fr/doc/00498/60927/